Строился по велению Ивана III как домовая церковь для членов великокняжеской семьи. В отличие от двух других кремлевских соборов его возводили русские зодчие – Кривцов и Мышкин.
Здесь московские князья и цари принимали таинство брака, крестили своих детей. Статус домового храм сохранял вплоть до ХVIII века. Его настоятели были духовниками царей и хранителями государевой печати. В соборе традиционно хранилась великокняжеская и царская казна.
Cын Ивана III Василий III богато украсил храм изнутри и снаружи, не пожалев золота на купола. Они сияли так ярко, что в народе собор прозвали «Златоверхим». Иван Грозный, который восстанавливал храм после разрушительного пожара 1547 года, украсил собор больше прежнего. Иконостас был дополнен двумя рядами икон эпохи Андрея Рублева и Феофана Грека, а на паперти храма появилась роспись с изображением древнегреческих философов и мудрецов.
В Благовещенском соборе в большой бронзовый раке хранятся двадцать восемь ковчежцев с мощами сорока девяти святых. Это бесценные дары русским царям от греческих епископов и патриархов, которые в разное время посещали Русь.
После революции собор стал музеем. Сейчас лишь раз в год, на престольный праздник здесь совершаются богослужения.
